Το μικρό αεροσκάφος – μήκους 6,4 και ανοίγματος φτερών τα 9,3 μέτρα – σχεδιάστηκε από τον ιδιοφυή μηχανικό αεροναυπηγικής, Dr. Alexander Lippisch, ο οποίος εντρύφησε στις δελταπτέρυγες κατασκευές άνευ οριζοντίων ουραίων. Ολοκληρώθηκε το Μάρτιο του 1938 και στην αρχική του μορφή έφερε έλικα περιστρεφόμενο από εμβολοφόρο κινητήρα, όπως ακριβώς και ο άμεσος πρόγονός του DFS-40, επίσης δημιούργημα του Lippisch μόλις το 1937.
Το εξαιρετικά καινοτόμο αποτέλεσμα κέντρισε το έντονο ενδιαφέρον του υπουργείου Αεροπορίας του Ράιχ (Reichsluftfahrtministerium), θεωρώντας πως ο ιδιότυπος σχεδιασμός του θα μπορούσε να αποτελέσει τη βάση δημιουργίας πυραυλοκίνητων μαχητικών. Στις αρχές Ιανουαρίου του 1939 ο Lippisch αποχώρησε από το ινστιτούτο DFS και μετακινήθηκε με την ομάδα του στην εταιρεία Messerschmitt, όπου άρχισε να εργάζεται επάνω στο νέο πείραμα που ονομάστηκε «Project X». Έτσι, η άτρακτος του πρωτοτύπου τροποποιήθηκε αναλόγως ώστε να προσαρμοστεί ο πρωτοπόρος Walter HWK R.1-203, σχεδιασμένος από τον Γερμανό μηχανικό Hellmuth Walter, ειδικευόμενο σε πυραυλοκινητήρες και αεριοστροβίλους.
Τα μηχανολογικά tests ξεκίνησαν τον Οκτώβριο του ιδίου έτους στο Peenemünde, κοντά στις ακτές της Βαλτικής, ενώ τέσσερις μήνες αργότερα ακολούθησαν τα αεροδυναμικά. Τον Αύγουστο του 1940 πραγματοποιήθηκε η πρώτη δοκιμαστική πτήση και τον έμπειρο πιλότο Heini Dittmar στο cockpit. Τα αποτελέσματα ενθουσίασαν με το αεροσκάφος (που δεν σώζεται στις ημέρες μας) να φτάνει το ύψος των 1.650 μέτρων ανά λεπτό και ταχύτητα 550 χλμ. σε επίπεδο θαλάσσης, που όχι μόνο ήταν ανώτερη του επίσης πυραυλοκίνητου Heinkel He-176, αλλά και διπλάσια της αναμενόμενης.
Το υπουργείο Αεροπορίας έδωσε προτεραιότητα στο φιλόδοξο αυτό πρόγραμμα που προχώρησε περαιτέρω με την κατασκευή του εξαιρετικά ευέλικτου Messerschmitt Me-163 Komet, του πρώτου που πέρασε σε επιχειρησιακή δράση μικρών αποστολών μεταξύ Μαΐου του 1944 και Άνοιξης του 1945.
Παρά τις 16 συνολικά καταρρίψεις, κυρίως τετρακινητήριων βομβαρδιστικών, δεν απέδωσε τα αναμενόμενα – αφού και οι προμήθειες καυσίμων ήταν πλέον περιορισμένες – και έτσι αντικαταστάθηκε, σχεδόν με το πέρας του πολέμου, από το πολύ πιο σταθερό και αξιόπιστο Messerschmitt Μe-262.